Screening for anal neoplasia and human papillomavirus in women with high-grade cervical squamous intraepithelial lesions

Authors

  • Yudira Soto Brito Instituto de Medicina Tropical Pedro Kourí (IPK), Departamento de Virología, Laboratorio de Infecciones de Transmisión Sexual. La Habana, Cuba. Autopista Novia del Mediodía Km 6 1/2. La Habana, Cuba. Teléfono: 72553551. https://orcid.org/0000-0003-2426-9517
  • Anmé Constantén Cárdenas Hospital Universitario Ginecobstétrico “10 de Octubre”. Calle Nuestra señora de Regla y Remedios, 10 de Octubre, La Habana, Cuba. Teléfono: 537 76907225. https://orcid.org/0009-0005-9750-5420
  • Águeda Antonia Santana Martínez Hospital Universitario Ginecobstétrico “10 de Octubre”. Calle Nuestra señora de Regla y Remedios, 10 de Octubre, La Habana, Cuba. Teléfono: 537 76907225. https://orcid.org/0009-0009-1824-527X
  • Mercedes Bandera Ramírez Hospital Clínico Quirúrgico Joaquín Albarrán: Avenida 26 y Avenida Independencia Municipio Plaza de la Revolución. La Habana, Cuba. Teléfonos: 537 7863 3001 y 537 78811817. https://orcid.org/0000-0003-0496-7481
  • Celeste Ramírez Cardentey Instituto de Medicina Tropical “Pedro Kourí”: Instituto de Medicina Tropical Pedro Kourí (IPK), Departamento de Virología, Laboratorio de Infecciones de Transmisión Sexual. La Habana, Cuba. Autopista Novia del Mediodía Km 6 1/2. La Habana, Cuba. Teléfono: 72553551. https://orcid.org/0000-0002-7710-9114
  • Yanet Abreu Ferrer Hospital Ginecobstétrico Eusebio Hernández: Ave 31 # 8409 e/84 y 100. Municipio Marianao, La Habana, Cuba. Teléfono: 537 26223686. https://orcid.org/0009-0005-9433-6895
  • Yara Gloria Leonard Torres Hospital Ginecobstétrico Eusebio Hernández: Ave 31 # 8409 e/84 y 100. Municipio Marianao, La Habana, Cuba. Teléfono: 537 26223686. https://orcid.org/0009-0006-7003-4064
  • Vivian Kouri Cardellá Instituto de Medicina Tropical “Pedro Kourí”: Instituto de Medicina Tropical Pedro Kourí (IPK), Departamento de Virología, Laboratorio de Infecciones de Transmisión Sexual. La Habana, Cuba. Autopista Novia del Mediodía Km 6 1/2. La Habana, Cuba. Teléfono: 72553551. https://orcid.org/0000-0001-7878-7542
  • Celine Naranjo González Instituto de Medicina Tropical “Pedro Kourí”: Instituto de Medicina Tropical Pedro Kourí (IPK), Departamento de Virología, Laboratorio de Infecciones de Transmisión Sexual. La Habana, Cuba. Autopista Novia del Mediodía Km 6 1/2. La Habana, Cuba. Teléfono: 72553551. https://orcid.org/0000-0002-7736-5687
  • Darien Alejandro Fonseca Castro Instituto de Medicina Tropical “Pedro Kourí”: Instituto de Medicina Tropical Pedro Kourí (IPK), Departamento de Virología, Laboratorio de Infecciones de Transmisión Sexual. La Habana, Cuba. Autopista Novia del Mediodía Km 6 1/2. La Habana, Cuba. Teléfono: 72553551. https://orcid.org/0000-0002-7899-4792

Keywords:

anal intraepithelial neoplasia, high-grade squamous cervical intraepithelial lesions, high risk human papillomavirus, high-resolution anoscopy, Cuba.

Abstract

Introduction: Women with high-grade cervical squamous intraepithelial lesions (HSIL), positive for high oncogenic risk human papillomavirus (HR-HPV) have a higher risk for developing anal intraepithelial neoplasia (AIN) and anal cancer.

Objective: Determine the frequency of HR-HPV infection and AIN in Cuban women with HSIL; evaluate the clinical performance of diagnostic tests for these anal lesions and the associated variables.

Methods: Descriptive cross-sectional study (January 2021 to December 2022) was developed including 102 Cuban women diagnosed with HSIL. Molecular HR-HPV detection and genotyping of cervical and anal samples was achieved. Clinical performance was evaluated for anal cytology and high-resolution anoscopy (HRA) versus histology as the gold standard diagnostic technique.

Results: Concomitant infection in cervix and anus was detected in 63.7% of cases (65/102), of them 66.2% (43/65) were infected with the same genotype in both anatomical sites. HPV 16 was the most prevalent. In general, 82.3% (84/102) of women had abnormal anal cytology and 57.8% (59/102) had histological diagnosis of AIN, with a predominance of high-grade lesions. Anal cytology was highly sensitive (95.56%), and 72.8% (43/59) of the patients were diagnosed correctly, despite its low specificity (28.07%). Viral infection was present in 96% (57/59) of cases with positive anal biopsies.

Conclusions: The results indicate a high probability of anal cancer in women with HSIL and demonstrate the need to establish active screening algorithms for early detection of AIN and molecular testing for HR-HPV.

Downloads

Author Biographies

Yudira Soto Brito, Instituto de Medicina Tropical Pedro Kourí (IPK), Departamento de Virología, Laboratorio de Infecciones de Transmisión Sexual. La Habana, Cuba. Autopista Novia del Mediodía Km 6 1/2. La Habana, Cuba. Teléfono: 72553551.

Licenciada en Microbiología,  Dra. en Ciencias de la Salud, Investigador y Profesor Titular, Master en Virología.

Anmé Constantén Cárdenas, Hospital Universitario Ginecobstétrico “10 de Octubre”. Calle Nuestra señora de Regla y Remedios, 10 de Octubre, La Habana, Cuba. Teléfono: 537 76907225.

Dra. en Medicina. Especialista de 1er Grado en Medicina General Integral. Especialista de 1er Grado en Ginecología y Obstetricia.

Águeda Antonia Santana Martínez, Hospital Universitario Ginecobstétrico “10 de Octubre”. Calle Nuestra señora de Regla y Remedios, 10 de Octubre, La Habana, Cuba. Teléfono: 537 76907225.

Dra. en Medicina. Especialista. 2do Grado Ginecología y Obstetricia. Master en Genética Médica.  Profesor Auxiliar Consultante.

Mercedes Bandera Ramírez, Hospital Clínico Quirúrgico Joaquín Albarrán: Avenida 26 y Avenida Independencia Municipio Plaza de la Revolución. La Habana, Cuba. Teléfonos: 537 7863 3001 y 537 78811817.

Dra. en Medicina. Especialista 1er grado en Colo-proctología. Profesor Asistente.

Celeste Ramírez Cardentey, Instituto de Medicina Tropical “Pedro Kourí”: Instituto de Medicina Tropical Pedro Kourí (IPK), Departamento de Virología, Laboratorio de Infecciones de Transmisión Sexual. La Habana, Cuba. Autopista Novia del Mediodía Km 6 1/2. La Habana, Cuba. Teléfono: 72553551.

Licenciada en Microbiología.

Yanet Abreu Ferrer, Hospital Ginecobstétrico Eusebio Hernández: Ave 31 # 8409 e/84 y 100. Municipio Marianao, La Habana, Cuba. Teléfono: 537 26223686.

Dra. en Medicina. Especialista 1er grado en Medicina General Integral. Especialista 1er grado en Ginecología y Obstetricia.

Yara Gloria Leonard Torres, Hospital Ginecobstétrico Eusebio Hernández: Ave 31 # 8409 e/84 y 100. Municipio Marianao, La Habana, Cuba. Teléfono: 537 26223686.

Dra. en Medicina. Especialista 1er grado en Ginecología y Obstetricia.

Vivian Kouri Cardellá, Instituto de Medicina Tropical “Pedro Kourí”: Instituto de Medicina Tropical Pedro Kourí (IPK), Departamento de Virología, Laboratorio de Infecciones de Transmisión Sexual. La Habana, Cuba. Autopista Novia del Mediodía Km 6 1/2. La Habana, Cuba. Teléfono: 72553551.

Dra. en Medicina, Dra. en Ciencias Médicas, Dra. En ciencias Superiores. Investigador y Profesor Titular, Master en Virología y en Medicina Tropical.

Celine Naranjo González, Instituto de Medicina Tropical “Pedro Kourí”: Instituto de Medicina Tropical Pedro Kourí (IPK), Departamento de Virología, Laboratorio de Infecciones de Transmisión Sexual. La Habana, Cuba. Autopista Novia del Mediodía Km 6 1/2. La Habana, Cuba. Teléfono: 72553551.

Licenciada en Bioanálisis Clínico

Darien Alejandro Fonseca Castro, Instituto de Medicina Tropical “Pedro Kourí”: Instituto de Medicina Tropical Pedro Kourí (IPK), Departamento de Virología, Laboratorio de Infecciones de Transmisión Sexual. La Habana, Cuba. Autopista Novia del Mediodía Km 6 1/2. La Habana, Cuba. Teléfono: 72553551.

Dr. en Medicina. Especialista 1er grado en Microbiología. Profesor Instructor.

References

Barroso LF, Stier EA, Hillman R, Palefsky J. Anal Cancer Screening and Prevention: Summary of Evidence Reviewed for the 2021 Centers for Disease Control and Prevention Sexually Transmitted Infection Guidelines. Clin Infect Dis. 2022 [acceso 17/07/2022];74(Suppl_2):S179-s92. Disponible en: https://academic.oup.com/cid/article/74/Supplement_2/S179/6567970?login=false

Albuquerque A, Nathan M, Cappello C, Dinis-Ribeiro M. Anal cancer and precancerous lesions: a call for improvement. The lancet Gastroenterology & hepatology. 2021 [acceso 17/07/2022];6(4):327-34. Disponible en: https://www.thelancet.com/journals/langas/article/PIIS2468-1253(20)30304-6/fulltext

Anuario Estadístico de Salud 2022. Especial edición. La Habana: Oficina Nacional de Estadísticas e Información de la Dirección Nacional de Registros Médicos del Ministerio de Salud Pública de Cuba; 2022 [acceso 17/07/2022]. p. 1-212. Disponible en: https://instituciones.sld.cu/fatesa/files/2022/11/Anuario-Estad%C3%ADstico-de-Salud-2021.-Ed-2022.pdf

Burd EM. Human papillomavirus and cervical cancer. Clinical microbiology reviews. 2003 [acceso 18/09/2022];16(1):1-17. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC145302/pdf/0007.pdf

Krzowska-Firych J, Lucas G, Lucas C, Lucas N, Pietrzyk L. An overview of Human Papillomavirus (HPV) as an etiological factor of the anal cancer. J Infect Public Health. 2019 [acceso 18/09/2022];12(1):1-6. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1876034118301011

Brzeziński M, Stukan M. Anal Cancer and Anal Intraepithelial Neoplasia Risk among Patients Treated for HPV-Related Gynecological Diseases-A Systematic Review. Journal of clinical medicine. 2023 [acceso 18/09/2022];12(13). Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC10342585/pdf/jcm-12-04216.pdf

Kobayashi T, Sigel K, Kalir T, MacLeod IJ, Liu Y, Gaisa M. Anal Cancer Precursor Lesions in HIV-Infected Persons: Tissue Human Papillomavirus Type Distribution and Impact on Treatment Response. Dis Colon Rectum. 2019;62(5):579-585. DOI: https://doi.org/10.1097/DCR.0000000000001307

Almeida GF, Heráclio S, Souza ASR, Amorim MM. Profile of women with anal neoplasia associated with cervical neoplasia receiving care at a tertiary healthcare facility in northeastern Brazil. J Coloproctol (Rio J, Impr). 2019 [acceso 18/09/2022];39(4):297-302. Disponible en: https://www.scielo.br/j/jcol/a/cfyLjBGNbdJVySv3VvpLwBh/?format=pdf&lang=en

Ip SC, Lin SW, Lai KM. An evaluation of the performance of five extraction methods: chelex® 100, QIAamp® DNA blood mini kit, QIAamp® DNA investigator kit, QIAsymphony® DNA Investigator® kit and DNA IQ™. Science & Justice. 2015 [acceso 20/09/2022];55(3):200-8. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S1355030615000064?via%3Dihub

Soto Y, Kourí V, Martínez PA, Correa C, Torres G, Goicolea A, et al. Standardization of a real-time based polimerase chain reaction system for the quantification of human papillomavirus of high oncogenic risk. Vaccimonitor. 2012 [acceso 28/09/2022];21(1):30-7. Disponible en: https://www.medigraphic.com/pdfs/vaccimonitor/vcm-2012/vcm121g.pdf

Joura EA, Giuliano AR, Iversen OE, Bouchard C, Mao C, Mehlsen J, et al. A 9-Valent HPV Vaccine against Infection and Intraepithelial Neoplasia in Women. N Engl J Med. 2015 [acceso 30/09/2022];372(8):711-23. Disponible en: https://www.nejm.org/doi/pdf/10.1056/NEJMoa1405044?articleTools=true

Schmitz M, Scheungraber C, Herrmann J, Teller K, Gajda M, Runnebaum IB, et al. Quantitative multiplex PCR assay for the detection of the seven clinically most relevant high-risk HPV types. J Clin Virol. 2009 [acceso 30/09/2022];44(4):302-7. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S1386653209000389?via%3Dihub

Seaman WT, Andrews E, Couch M, Kojic EM, Cu-Uvin S, Palefsky J, et al. Detection and quantitation of HPV in genital and oral tissues and fluids by real time PCR. Virol J. 2010;7:194. DOI: https://doi.org/10.1186/1743-422X-7-194

Salcedo MP, Phoolcharoen N, Schmeler KM. Intraepithelial neoplasia of the lower genital tract (cervix, vagina, vulva): etiology, screening, diagnosis, management. Comprehensive Gynecology: Elsevier; 2021 [acceso 30/09/2022]. p. 637-47. Disponible en: https://doi.org/10.1016/B978-0-323-65399-2.00038-3

Nayar R, Wilbur DC. The Bethesda System for Reporting Cervical Cytology. Third ed. Nayar R, Wilbur DC, editors. Chicago, IL. USA: Springer; 2014 [acceso 12/10/2022]. 342 p. Disponible en: https://www.karger.com/Article/FullText/477556

Presencia, GJ. Protocolo para la pesquisa de la displasia anal mediante citología y anoscopia de alta resolución. Rev. argent. Coloproctología. 2015 [acceso 12/10/2022];26(2):45-53. Disponible en: https://revistasacp.com/anteriores/files/PDF/26_02/SACP_26_02_03_presencia.pdf

Bornstein J, Bentley J, Bösze P, Girardi F, Haefner H, Menton M, et al. Nomenclatura de la Federación Internacional de Colposcopia y Patología Cervical: IFCPC 2011. Archivos Médicos de Actualización en Tracto Genital Inferior. 2012 [acceso 12/10/2022];3(7). Disponible en: https://www.medigraphic.com/pdfs/archivostgi/tgi-2012/tgi127f.pdf

Richart RM. Screening. The next century. Cancer. 1995 [acceso 17/10/2023];76(10):1919-27. Disponible en: https://acsjournals.onlinelibrary.wiley.com/doi/epdf/10.1002/1097-0142%2819951115%2976%3A10%2B%3C1919%3A%3AAID-CNCR2820761308%3E3.0.CO%3B2-9

World Medical Association. Declaration of Helsinki: ethical principles for medical research involving human subjects. JAMA. 2018 [acceso 17/10/2023];310(20):2191-94. Disponible en: https://jamanetwork.com/journals/jama/fullarticle/1760318?appId=scweb

Organización Panamericana de la Salud y Consejo de Organizaciones Internacionales de las Ciencias Médica. Pautas éticas internacionales para la investigación relacionada con la salud con seres humanos, Cuarta Edición. Ginebra: Consejo de Organizaciones Internacionales de las Ciencias Médicas (CIOMS); 2016 [acceso 17/10/2023]. ISBN: 978-92-9036088-9. Disponible en: https://cioms.ch/wp-content/uploads/2017/12/CIOMS-EthicalGuideline_SP_INTERIOR-FINAL.pdf

Isnard C, Seta V, Cesbron E, Bergeron C, Chanal J, Aynaud O. Human papillomavirus-induced lesions of the anogenital tract among women with vulvar high-grade squamous intraepithelial lesions. J Am Acad Dermatol. 2021 [acceso 17/10/2023];84(6):1749-50. Disponible en: https://www.jaad.org/article/S0190-9622(20)32653-0/pdf

Watson CH, Spinosa D, Hayes T, Scott A, Jackson L, Thacker JK, et al. A Pilot Study of a Screening Program for Human Papillomavirus-Related Squamous Intraepithelial Lesion and Malignancy in Gynecologic Oncology Patients. J Low Genit Tract Dis. 2023 [acceso 17/10/2023];27(2):120-4. Disponible en: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/36745862/

Mpunga T, Chantal Umulisa M, Tenet V, Rugwizangoga B, Milner DA, Jr., Munyanshongore C, et al. Human papillomavirus genotypes in cervical and other HPV-related anogenital cancer in Rwanda, according to HIV status. Int J Cancer. 2020;146(6):1514-22. DOI: https://doi.org/10.1002/ijc.32491

Pernot S, Boucheron P, Péré H, Lucas ML, Veyer D, Fathallah N, et al. Comparison of anal cancer screening strategies including standard anoscopy, anal cytology, and HPV genotyping in HIV-positive men who have sex with men. Br J Cancer. 2018 [acceso 17/10/2023];119(3):381-6. Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC6068120/pdf/41416_2018_Article_176.pdf

Bull-Henry K, Morris B, Buchwald UK. The importance of anal cancer screening and high-resolution anoscopy to gastroenterology practice. Curr Opin Gastroenterol. 2020 [acceso 17/10/2023];36(5):393-401. Disponible en: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/32701604/

Pino MD, Matas I, Carrillo P, Martí C, Glickman A, Carreras-Diéguez N, et al. Natural History of Anal HPV Infection in Women Treated for Cervical Intraepithelial Neoplasia. Cancers. 2023 [acceso 17/10/2023];15(4). Disponible en: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC9954768/pdf/cancers-15-01147.pdf

Pache B, Jacot-Guillarmod M, Hübner M, Mathevet P. Human Papillomavirus: screening of cervical and anal cancers. Rev Med Suisse. 2022 [acceso 20/10/2023];18(800):1950-5. Disponible en: https://europepmc.org/article/med/36259700

Faber MT, Frederiksen K, Palefsky JM, Kjaer SK. A nationwide longitudinal study on risk factors for progression of anal intraepithelial neoplasia grade 3 to anal cancer. Int J Cancer. 2022 [acceso 20/10/2023];151(8):1240-7. DOI: https://onlinelibrary.wiley.com/doi/epdf/10.1002/ijc.34143

Downloads

Published

2024-04-08

How to Cite

1.
Soto Brito Y, Constantén Cárdenas A, Santana Martínez Águeda A, Bandera Ramírez M, Ramírez Cardentey C, Abreu Ferrer Y, et al. Screening for anal neoplasia and human papillomavirus in women with high-grade cervical squamous intraepithelial lesions. Rev Cuba Med Tropical [Internet]. 2024 Apr. 8 [cited 2025 Apr. 1];76. Available from: https://revmedtropical.sld.cu/index.php/medtropical/article/view/1205

Issue

Vol. 76 (2024): publicación continua

Section

Artículos originales

License

Licencia Creative Commons
La Revista Cubana de Medicina Tropcial se encuentra bajo una
Este sitio está bajo Licencia de Creative Commons Reconocimiento-NoComercial 4.0 Internacional.