Aerobiología de Ganoderma en la atmósfera de La Habana, Cuba, durante cuatro años de estudio

Michel Almaguer Chávez; Teresa I. Rojas; Daylenis Pérez; Kenia C. Sánchez Espinosa

Aerobiología de Ganoderma en la atmósfera de La Habana , Cuba , durante cuatro años de estudio

ARTÍCULO ORIGINAL

Aerobiología de Ganoderma en la atmósfera de La Habana, Cuba, durante cuatro años de estudio

Ganoderma aerobiology in the atmosphere of Havana, Cuba: a four-year study

Michel Almaguer Chávez,^I Teresa I. Rojas,^I Daylenis Pérez,^II Kenia C. Sánchez Espinosa^I

^I Departamento de Microbiología y Virología. Facultad de Biología. Universidad de La Habana. Cuba.
^II Laboratorios AICA. La Habana, Cuba.

RESUMEN

Introducción: el género Ganoderma está ampliamente distribuido en La Habana y produce gran cantidad de basidiosporas que se liberan al aire. Estas esporas tienen capacidad alergénica y se relacionan con problemas respiratorios, por lo que la determinación de su dinámica temporal resulta útil para la alergología.
Objetivo: determinar la variación temporal de basidiosporas de Ganoderma en la atmósfera de La Habana durante cuatro años.
Métodos: se realizó un muestreo aeromicológico sistemático en La Habana, desde enero/2013 hasta diciembre/2016, mediante un captador Lanzoni VPPS 2000. Para la identificación y recuento de las esporas se observaron al microscopio óptico de campo claro dos barridos longitudinales en cada preparación diaria. Se calculó la frecuencia relativa y densidad relativa de estas basidiosporas, así como la variación temporal de su concentración y la correlación con las variables meteorológicas.
Resultados: la presencia de Ganoderma fue mayor durante los años 2013 y 2015. Los máximos valores de concentración diaria evidenciaron una estacionalidad hacia los meses lluviosos y con mayores porcentajes intradiarios de esporas durante la madrugada. La concentración se correlacionó positivamente con la temperatura, la humedad relativa y las precipitaciones.
Conclusiones: el contenido atmosférico de Ganoderma varia entre los años estudiados, sin embargo, los máximos valores diarios se localizan durante la estación lluviosa y predominan durante la madrugada. La correlación entre la concentración y las variables meteorológicas indican que las condiciones tropicales de La Habana inciden en su estacionalidad.

Palabras clave: aeromicología; aire; concentración; meteorología; variación temporal; alergias.

ABSTRACT

Introduction: the genus Ganoderma is widely distributed in Havana and produces a large number of basidiospores that are released into the air. These spores are allergenic and have been related to respiratory problems; therefore, determination of their temporal dynamics is useful for allergology.
Objective: determine the temporal variation of Ganoderma basidiospores in the atmosphere of Havana in a four-year period.
Methods: systematic aeromycological sampling was conducted in Havana from January 2013 to December 2016 using a Lanzoni VPPS 2000 sampler. For identification and counting of the spores, two longitudinal transepts were observed in each daily preparation under bright-field microscopy. Estimation was made of the relative frequency and relative density of the basidiospores, as well as of the temporal variation of their concentration and correlation with meteorological variables.
Results: the presence of Ganoderma was greater during the years 2013 and 2015. Maximum daily concentration values showed seasonality toward the rainy season, with higher intraday percentages of spores during the night. Concentration correlated positively with temperature, relative humidity and precipitation.
Conclusions: atmospheric content of Ganoderma varied between the study years; however, maximum daily values occurred during the rainy season and prevailed during the night. The correlation between concentration and meteorological variables suggests that the tropical conditions of Havana have an impact on its seasonality.

Keywords: aeromycology; air; concentration; meteorology; temporal variation; allergies.

INTRODUCCIÓN

Las esporas de los hongos de la división Basidiomycota son comúnmente identificadas a partir de muestras de aire. Este grupo incluye géneros que producen esporas sexuales que nacen en los basidios y constituyen los macrohongos más conspicuos. Ganoderma, un género de basidiomicetos que está ampliamente representado en Cuba y en La Habana, se ha informado la presencia de ocho de sus especies.¹

Ganoderma comprende especies parásitas o descomponedoras de la madera, que producen basidiosporas que se liberan a la atmósfera activamente.² En los basidiocarpos se producen gran cantidad de estas esporas, con una media de liberación al aire elevada.³ Especies como Ganoderma applanatum pueden formar hasta 5,5 × 1 0¹² esporas en un solo basidiocarpo en períodos de hasta 6 meses, con una descarga diaria de hasta 3 × 1 0¹⁰ esporas.⁴

Varios autores informan la capacidad alergénica de Ganoderma y lo relacionan con el desarrollo de problemas respiratorios.^2,3,5 El aumento de los casos de sensibilización alérgica de tipo ambiental registrado en los últimos años ha promovido un creciente interés por conocer las esporas que causan dichas afecciones respiratorias y cuál es su dinámica aerobiológica.² En algunos estudios, las pruebas intradérmicas demuestran que entre 10 % y el 48 % de las personas manifiestan sensibilización a esporas de Ganoderma.² En el Caribe se detectó una mayor sensibilización a las basidiosporas que a los conidios en Puerto Rico.⁶ Sin embargo, en este mismo país se destacó la necesidad de evaluar más a fondo el papel de basidiomicetos en las alergias.⁷

En los últimos años, se han realizado un número creciente de estudios sobre la abundancia atmosférica de esporas de Ganoderma en Europa y América del Norte. La mayoría de esos estudios se centraron principalmente en la influencia de los parámetros meteorológicos en la variación diaria y estacional de las esporas, la determinación del origen geográfico, la elaboración de modelos de pronóstico o su relación con los síntomas de alergias.² En el Caribe estas basidiosporas se han detectado en la atmósfera de México,^8,9 Puerto Rico^7,10 y Colombia.¹¹ En un estudio previo en la atmósfera de La Habana, Almaguer y otros¹²analizaron un período de dos años (noviembre/2010-octubre/2012), y constataron su prevalencia como el noveno género detectado, entre los diez predominantes. El trabajo anteriormente mencionado sentó las bases para la identificación y recuento de esta basidiospora. Sin embargo, la información sobre la dinámica de liberación de esporas en Cuba y en la región del Caribe es limitada en comparación con el resto del mundo, lo que avala la extensión de período de monitoreo aeromicologico. Por ello el objetivo de la presente investigación fue determinar la variación temporal de basidiosporas de Ganoderma en la atmósfera de La Habana durante cuatro años.

MÉTODOS

Se realizó un muestreo aeromicológico durante cuatro años, desde enero/2013 hasta diciembre/2016, mediante un captador volumétrico tipo Hirst (Lanzoni VPPS 2000, Lanzoni s.r.l., Italia). Este equipo contiene un tambor de cambio semanal, con autonomía de funcionamiento y un flujo de aire aspirado de 10 L/min. Sobre este tambor se fijó una cinta de Melinex impregnada con una solución de silicona en tetracloruro de carbono. Para el recambio semanal, montaje de las muestras y procesamiento se siguió la metodología propuesta por la Red Española de Aerobiología.¹³ El estudio se realizó en La Habana, ubicada en el occidente de Cuba. El captador se ubicó en la azotea de la Facultad de Biología de la Universidad de La Habana (Fig. 1), 23º 08' 12,0623'' Latitud Norte y 82º 23' 3,4630'' Longitud Oeste, a una altura de 35 m sobre el nivel del suelo en el Vedado (municipio Plaza de la Revolución).

La identificación y recuento de las esporas de Ganoderma se realizó mediante un microscopio óptico de campo claro. Se utilizó un lente objetivo de 40x y se observaron dos barridos longitudinales por preparación.

Se calculó la densidad relativa (DR) y la frecuencia relativa (FR), mediante las siguientes ecuaciones: DR= (concentración de Ganoderma/concentración de las esporas totales identificadas en un período determinado)*100; FR= (días en los que se detecta Ganoderma/días de un período determinado)*100. Además se calcularon la concentración promedio, concentración máxima y promedio por día.¹³

El periodo de esporulación principal (PEP) se definió en cada año como el período en el cual se alcanza el 90 % de la cantidad total de esporas.¹⁶ Para determinar el modelo de distribución intradiario, se tuvieron en cuenta los días sin lluvia y de concentración media diaria igual o superior a la media anual. Se graficó en el eje de abscisas las horas del día y en el eje de las ordenadas el porcentaje que representan las esporas recogidas en 2 h sobre el total diario.¹³

Se realizó un análisis de correlación por rangos de Spearman entre la concentración diaria de las esporas de Ganoderma y las variables meteorológicas del propio día de muestreo y hasta tres días previos. Los análisis estadísticos se hicieron con el programa Statistica Version 9.0.¹⁷ Los datos meteorológicos de temperatura máxima, media, mínima; humedad relativa máxima, media, mínima y precipitaciones proceden del INSMET (estación meteorológica de Casablanca). Los valores promedios anuales se resumen en la tabla 1.

RESULTADOS

En atmósfera de La Habana se identificaron basidiosporas de Ganodema a través de la observación de los caracteres morfológicos distintivos. Todas las basidiosporas contadas fueron elipsoidales, de paredes gruesas, exosporio con pilares interparietales y cavidades hialinas irregulares. Presentaron un ápice elongado y truncado, tamaño de 6-9 x 4-6 µm así como ornamentación foveolada (Fig. 2).

Se contabilizaron 4 772 esporas en los cuatro años de estudio, con una frecuencia relativa que osciló entre 44-68 % y una densidad relativa entre 0,5-0,8 % (tabla 2). La cantidad de esporas contadas en cada año fue variable (945-1 430 esporas), con mayores valores en el 2013 y el 2015. Durante estos dos años también los PEP también fueron más cortos, correspondientes a 243 y 257 días, respectivamente. El promedio diario osciló entre 3-4 esporas/m ³, destacándose los tres primeros años con una mayor cantidad de días con concentraciones mayores al promedio.

En todos los años el valor máximo de concentración se detectó en meses de la estación lluviosa (mayo-octubre). Estos valores máximos estuvieron acompañados de otros máximos diarios secundarios localizados de mayo a octubre, en la misma estación (Fig. 3).

Al analizar la variación intradiaria se constató el predominio de Ganoderma durante la noche (Fig. 4). En el análisis independiente de cada año se constató una prevalencia durante las 5-6 de la madrugada en el 2013, 2015 y 2016, con valores de 20 %, 26 % y 23 %, respectivamente. Solamente en el año 2014 el contenido de basidiosporas fue más elevado entre las 3-4 h (20 %).

Los valores de concentraciones diarias de Ganoderma de todo el período de estudio (2013-2016) se correlacionaron positivamente con la temperatura, la humedad relativa y las precipitaciones (tabla 3). El factor meteorológico más correlacionado fue la temperatura (rs 0,208*-0,292*), seguido por la humedad relativa (rs 0,054*-0,223*) y las precipitaciones (rs 0,057*-0,096*).

DISCUSIÓN

En esta investigación se informa la presencia de basidiosporas de Ganoderma en el bioaerosol de La Habana desde enero de 2013 hasta diciembre de 2016. Estas esporas son fácilmente reconocibles por su pared interior anaranjada y sus espinas que penetran en una pared exterior incolora; además por las conexiones entre paredes y un poro germinativo prominente con ápice truncado.⁴ Estas características morfológicas distintivas permiten identificarlas a través de microscopía óptica de campo claro.

En los cuatro años estudiados se constató la presencia de Ganoderma, caracterizada por valores de FR cercanos al 50 %, una DR menor que un 1 % y una estacionalidad definida hacia los meses lluviosos. La variación entre las esporas contadas en cada año se debe a que la atmósfera es altamente dinámica y sobre la dispersión de los propágulos fúngicos pueden actuar diversos factores abióticos y bióticos. Ello posibilita que para un mismo tipo de espora existan fluctuaciones de un año a otro. En el estudio previo al presente trabajo se analizó un período de los años 2010 y 2012 en La Habana, y se constató la presencia de Ganoderma durante 360 y 136 días, respectivamente. Además se encontró más del doble de esporas durante 2011 con respecto al 2012.¹²

Las concentraciones observadas en este estudio son menores a los registros anteriores de otros géneros como Cladosporium, Leptosphaeria, Aspergillus o Penicillium.¹⁸ Sin embargo, de acuerdo con los resultados de Sánchez y otros⁵podrían suponer un riesgo potencial para los pacientes alérgicos. A pesar de ello no se ha podido establecer la importancia alergénica de este hongo desde el punto de vista clínico en el Caribe, ya que la realización de estudios epidemiológicos se encuentra limitada por la falta de extractos comerciales adecuadamente estandarizados y disponibles.⁷

En esta investigación se detectó el predominio de esporas hacia los meses lluviosos durante todos los años estudiados, resultado anteriormente referido por Almaguer y otros¹² en esta misma ciudad. Esta estacionalidad se ha referido en países del neotrópico como México⁸ y Puerto Rico,¹⁰ o en otras latitudes como Portugal,¹⁹ Australia²⁰ y Estados Unidos.²¹ En esta estación del año las abundantes precipitaciones, favorecen el desarrollo de los basidiocarpos de Ganoderma y la posterior liberación de las basidiosporas al aire, debido a la alta humedad resultante y la disponibilidad del agua.

La relación entre estos factores abióticos y la biología de estos hongos también puede influir en la dinámica intradiaria. En este sentido, en los cuatro años analizados las esporas predominaron durante la madrugada. Varios autores han planteado que Ganoderma presenta un patrón de dispersión nocturno, relacionado con el mecanismo de liberación de basidiosporas y la influencia de la humedad relativa.^5,21,22La correlación entre las variables analizadas y las concentraciones evidenciaron una relación positiva con la temperatura, la humedad relativa y las precipitaciones. Ello indica que las condiciones tropicales de La Habana inciden en la concentración de esporas de Ganoderma en la atmósfera.

La temperatura influye en la supervivencia y el crecimiento de los hongos. Una relación positiva entre las esporas de Ganoderma y la temperatura del aire se encontró en Estados Unidos²¹ y en Portugal.¹⁹ Varios autores refirieron una estacionalidad de Ganoderma relacionado con meses con temperaturas elevadas, características del verano.^19,20,23

La sensibilización a las esporas de este género en Cuba, desde el punto de vista clínico, aún no está completamente estudiada. Sin embargo, existen trabajos epidemiológicos en otras regiones con extractos comerciales adecuadamente estandarizados. Tarlo y otros²⁴ indicaron que Ganoderma debería recibir una consideración adicional como aeroalergeno de verano, con estudios sobre la sensibilización humana a sus antígenos. Otros autores plantearon que la exposición persistente a Ganoderma podría estimular un nivel básico de respuesta alérgica en pacientes susceptibles.^23,25 En EE. UU. se informó sensibilización a G. applanatum en pacientes alérgicos^26-28 y se detectaron disminuciones significativas específicas en las tasas máximas de flujo expiratorio matutino en niños, relacionado con concentraciones crecientes de esporas de Ganoderma.²⁹ En un país tropical como la India se registró sensibilización de alrededor del 20 % a Ganoderma lucidum en población atópica.³⁰

Varios estudios refieren la alergenicidad e importancia clínica de Ganoderma e indican que sus extractos contienen una serie de alérgenos (tabla 4). Varias de estas investigaciones plantearon que las reacciones alérgicas pueden depender de la concentración de las basidiosporas en el aire y también de la potencia alergénica de las esporas individuales, así como de la susceptibilidad de cada individuo. Sería interesante determinar la asociación de las concentraciones de esporas encontradas en este estudio con la sensibilidad real a Ganoderma en la población atópica habanera.

En algunos de estudios anteriormente citados se plantea que esta basidiospora puede representar un riesgo potencial para pacientes sensibles en ambientes urbanos, aun en bajas concentraciones, debido a su variabilidad en la atmósfera. Por lo tanto, es necesario realizar más estudios sobre la atmósfera de La Habana para contar con modelos predictivos y amplias bases de datos que permitan la integración con estudios epidemiológicos.

La identificación de esporas de hongos alergénicos típicos de una región y la determinación de sus variaciones estacionales, así como su relación con las variables meteorológicas constituye un principio fundamental para iniciar medidas preventivas y minimizar su impacto.³⁸Por ello el conocimiento de las dinámicas temporales y la exposición a estos aeroalergenos contribuye en el manejo de enfermedades alérgicas. La distribución intradiaria resulta importante para la estrategia de ventilación de locales interiores. Teniendo en cuenta la abundancia de estas basidiosporas en el ambiente extradomiciliario durante el presente trabajo, no sería recomendable la ventilación natural nocturna de las habitaciones de personas sensibilizadas a Ganoderma.

CONCLUSIONES

El contenido atmosférico de Ganoderma puede variar de un año a otro, al igual que la extensión de su período de esporulación principal, sin embargo, los máximos valores diarios se localizan durante la estación lluviosa. Los mayores porcentajes de esporas se detectan durante la madrugada principalmente entre las 5-6 h. La concentración de esporas de Ganoderma se correlaciona positivamente con la temperatura, la humedad relativa y las precipitaciones, lo que indica que las condiciones tropicales de La Habana inciden en su variación temporal.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al Dr. Osvaldo Cuesta y al Lic. Javier Bolufé del Instituto de Meteorología (INSMET) por facilitar el acceso a los datos meteorológicos, como parte del Proyecto Nacional P211LH007-017 "Caracterización aeromicológica de la atmósfera de La Habana: su impacto en la salud y la agricultura". También agradecemos a la Dra. Maria Jesús Aira de la Universidad de Santiago de Compostela (USC) por la colaboración para el trabajo con el LANZONI VPPS 2000.

CONFLICTO DE INTERESES

No se declara conflicto de intereses.

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Recibido: 30 de enero de 2018.
Aprobado: 13 de abril de 2018.

Michel Almaguer Chávez. Departamento de Microbiología y Virología. Facultad de Biología. Universidad de La Habana. Cuba.
Correo electrónico: michelalm@fbio.uh.cu

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