ARTÍCULO DE REVISIÓN
Aedes (Stegomyia) aegypti (Diptera: Culicidae) y su importancia en salud humana
Aedes (Stegomyia) aegypti (Diptera: Culicidae) and its importance for human health
Giovan Fernando Gómez Garcia
Grupo Investigación Ciencias Forenses y de la Salud, Facultad de Derecho y Ciencias Forenses, Tecnológico de Antioquia - Institución Universitaria. Medellín, Colombia.
RESUMEN
El mosquito Aedes aegypti presenta características biológicas que lo convierten en un vector importante en el ciclo de transmisión de diferentes patógenos, en especial arbovirus. Durante la última década, la carga de dengue y otras enfermedades tales como la fiebre del zika o fiebre chikungunya se han incrementado, y nueva información acerca del papel de Ae. aegypti en la transmisión de estas enfermedades ha sido publicada. Este trabajo se enfocó en revisar mediante una estrategia de búsqueda sistemática de la información, el conocimiento actual de la historia evolutiva y otros aspectos biológicos de Ae. aegypti relacionados con la dinámica de transmisión de los principales arbovirus de importancia médica. Factores intrínsecos de Ae. aegypti y extrínsecos han contribuido a la emergencia o reemergencia y expansión mundial de patógenos en el ciclo urbano. El diseño de estrategias costo-efectivas para controlar Ae. aegypti es requerido para interrumpir los ciclos de transmisión de los patógenos y prevenir la aparición de nuevas epidemias.
Palabras clave: Aedes aegypti; enfermedades vectoriales; enfermedades emergentes; arbovirosis; globalización.
ABSTRACT
Due to its biological characteristics, the mosquito Aedes aegypti is an important vector in the transmission cycle of various pathogens, especially of arboviruses. The burden of dengue and other diseases such as Zika virus infection or chikungunya fever has increased in the last decade, and new information has been published about the role of A. aegypti in the transmission of these diseases. Applying a strategy for systematic search of information, the study focused on reviewing current knowledge about the evolutionary history and other biological aspects of A. aegypti associated with the dynamics of transmission of the main arboviruses of medical importance. Intrinsic and extrinsic factors related to A. aegypti have contributed to the emergence or re-emergence and worldwide spread of pathogens in the urban cycle. Cost-effective A. aegypti control strategies should be designed to interrupt the transmission cycles of pathogens and prevent the emergence of new epidemics.
Keywords: Aedes aegypti; vector-borne diseases; emerging diseases; arboviral diseases; globalization.
INTRODUCCIÓN
Los mosquitos (Diptera: Culicidae) incluyen los vectores más importantes de enfermedades humanas. En particular, se ha reconocido la importancia del mosquito Aedes aegypti en el ciclo de transmisión de varias enfermedades, principalmente arbovirosis. La globalización impacta la dinámica de transmisión y el papel vectorial de Ae. aegypti, debido a factores tales como la urbanización, el crecimiento poblacional, el cambio climático, cambios en el uso de la tierra, incremento en el comercio internacional y el número de viajeros alrededor del mundo.1 Algunos virus con distribución geográfica limitada y un ciclo típicamente selvático/enzoótico se han adaptado e introducido a nuevas regiones y centros urbanos donde encuentran: i) una población de Ae. aegypti competente al virus, ii) una población humana susceptible a la infección y iii) condiciones ambientales favorables, dando lugar a ciclos de transmisión autóctonos. Durante los últimos años, epidemias de dengue, chikungunya y zika, entre otras, se han expandido rápidamente y han emergido como una grave problemática mundial.2 Aedes aegypti es altamente eficiente como vector debido, entre otros factores, a su alta antropofília y a que generalmente requiere picar varios humanos antes de completar su ciclo gonotrófico,3 facilitando la dispersión de los patógenos. El objetivo de este artículo es revisar el conocimiento actual de la historia evolutiva e importancia en salud humana de Ae. aegypti.
ESTRATEGIA DE BÚSQUEDA Y CRITERIOS DE SELECCIÓN
Se realizó una búsqueda en Google Académico, Medline (PubMed), Web of Science y Scopus utilizando el nombre de la especie "Aedes aegypti" combinada con palabras en inglés tales como "vector", "dengue", "zika", "chikungunya", "yellow fever", "mayaro", "evolutionary history". Se revisaron los artículos resultantes en español e inglés, con énfasis especial en los publicados en el siglo XXI hasta la fecha (06 de abril de 2017). Para recuperar la mayor cantidad de artículos posibles, se revisaron las referencias bibliográficas de los artículos seleccionados. Adicionalmente, se analizó la tendencia de publicación de artículos relacionados con Ae. aegypti entre el periodo 1950-2016 utilizado una plataforma electrónica automatizada,4 y se graficaron únicamente los resultados correspondientes al periodo 2000-2016 en la figura debido a que en el periodo comprendido entre 1950-2000 se observó una tendencia de publicación similar (mediana de 49 artículos) y entre el año 2000-2016 se ha incrementado exponencialmente el número de artículos (mediana de 328 artículos). Se encontraron 8195 artículos de Ae. aegypti (1950-2016), de los cuales alrededor del 33 % están relacionados con dengue y el 11 % con fiebre amarilla. La tendencia en el incremento de publicaciones que relacionan Ae. aegypti con virus como el zika, chikungunya o mayaro es evidente durante los últimos años, relacionado probablemente con la necesidad de profundizar en su estudio por las epidemias recientes.
ASPECTOS HISTÓRICOS Y EVOLUTIVOS DE AEDES AEGYPTI
Aunque el nombre Aedes aegypti es ampliamente reconocido en la actualidad, esta especie fue originalmente descrita como Culex aegypti por Carl Linnaeus y su discípulo Fredrik Hasselquist en 17625 y luego nombrada por otros autores como Culex calopus Meigen, 1818; Stegomyia fasciata Taylor, 1903, entre otros. Dos siglos después, Mattingly y otros6 solicitaron a la Comisión Internacional de Nomenclatura Zoológica la evaluación de su nombre que concluyó en la denominación de la especie como Aedes aegypti, la cual había sido por primera vez propuesta por Dyar en la década de 1920.7,8
El ancestro de la forma doméstica de Aedes aegypti se originó en África Subsahariana en donde sus estados inmaduros utilizaban huecos de árboles como criaderos, mientras que en su estado adulto las hembras se alimentaban de sangre de animales.9 Poblaciones ecológicamente similares de esta forma ancestral o selvática aún existen en algunas partes de este viejo continente10 y se reconoce como la subespecie Aedes aegypti formosus, morfológicamente caracterizada por presentar tergitos abdominales totalmente oscuros. La forma doméstica Aedes aegypti aegypti se encuentra fuera de África, excepto por unas pocas poblaciones al oriente de este continente, y se caracteriza por sus hábitos altamente antropofílicos y la presencia de tergitos abdominales claros.
Aedes aegypti formosus colonizó probablemente la zona boscosa del Norte de África antes de la formación del desierto del Sahara.11 Se ha estimado que en el pasado el Sahara era un lugar con lagos y humedales conectados por arroyos permanentes,12 sin embargo, esta región comenzó un proceso de sequía alrededor del año 2000 a.C. que originó el aislamiento de las poblaciones geográficas de Aedes aegypti del Norte de África. Con el tiempo, esas poblaciones aisladas se adaptaron a condiciones ambientales tales como el uso de contenedores de agua como criaderos y a estar en estrecho contacto con humanos. Así, las poblaciones de la especie en la costa norte y alrededor del Mediterráneo fueron aisladas de la forma selvática del sur del Sahara. Esta hipótesis es apoyada por el registro de una tercera subespecie denominada Aedes aegypti queenslandensis encontrada en el Mediterráneo, una forma "clara" domesticada de la que parece estar extinta.13 Adicionalmente, investigaciones recientes de genómica poblacional soportan que las poblaciones de Ae. aegypti actuales de los continentes asiático y americano surgieron de una población ancestral en África que se especializó en hábitos domésticos y que luego se extendió fuera de África.14
Aedes aegypti llegó al Nuevo Mundo en embarcaciones europeas que viajaron a América entre los siglos XVII y XIX como medio de transporte comercial o de esclavos.15 Existe la hipótesis de que la puerta de entrada principal de Ae. aegypti a los países han sido los puertos, poblaciones que han sido fundadoras de las demás que se encuentran en el territorio. Análisis recientes usando polimorfismos de nucleótido único o SNPs (del inglés, Single Nucleotide Polymorphisms) sugieren que luego de la introducción de Ae. aegypti al Nuevo Mundo ocurrió una expansión hacia el Pacífico, Asia y Australia.16 Durante los años 1946-1963 las poblaciones de Ae. aegypti de América se redujeron como resultado de un programa para el control de la fiebre amarilla urbana liderado por la Organización Panamericana de la Salud (OPS),17 que resultó en la erradicación de este mosquito en 18 países y varias islas del Caribe para 1962;18 como resultado del éxito del programa, las actividades de control disminuyeron. A pesar del esfuerzo regional, Ae. aegypti no fue erradicado de otros países como Estados Unidos, Cuba, Venezuela y otros del Caribe. Entre 1962-1972 solo tres países adicionales lograron la erradicación del mosquito, y con el tiempo el desinterés político de los países que habían logrado la erradicación, sumado al debilitamiento de la vigilancia y la estructura del programa de control condujeron a reinfestaciones.17 Como consecuencia, para la década de 1980 Ae. aegypti reinvadió el continente facilitado entre otros por el crecimiento rápido de los centros urbanos, el transporte, la insuficiente sanidad ambiental, el desarrollo de resistencia del mosquito al insecticida DDT, entre otros factores.17
DISTRIBUCIÓN ACTUAL
Aedes aegypti es una especie tropical y subtropical ampliamente distribuida por el mundo. En la región Neotropical, esta especie es especialmente abundante ya que se encuentra especialmente favorecida por las condiciones ambientales de temperatura y humedad (Eisen y otros, 2014). La especie está dentro de los límites de las latitudes 40 °N y 40 °S y es altamente susceptible a temperaturas extremas y climas cálidos secos; se encuentra comúnmente hasta los 1 700 m sobre el nivel del mar y presente, aunque raro, desde 1 700 m sobre el nivel del mar hasta los 2 200 m sobre el nivel del mar.19,20 Un reciente registro en Colombia encontró la especie presente a una altura de 2 302 m sobre el nivel del mar,21 resultado que podría explicarse por el incremento del rango de distribución de la especie, nuevos asentamientos humanos en la montaña o a un posible efecto del cambio climático. Recientemente, Kraemer y otros22 realizaron una modelación de la distribución potencial de la especie teniendo en cuenta registros mundiales de la especie y diversas variables ambientales, encontrando que la temperatura es el predictor más importante, seguido por otros como la precipitación y los índices de vegetación.
AEDES AEGYPTI COMO VECTOR DE ENFERMEDADES
Aedes aegypti es considerado un mosquito de importancia médica como vector de virus como el dengue, chikungunya, zika y fiebre amarilla.23 Adicionalmente, se ha sugerido su papel como vector potencial del virus de la encefalitis equina venezolana, el virus mayaro y estudios de competencia vectorial in vitro han mostrado que es también susceptible al virus del occidente del Nilo.24 El entendimiento del papel vectorial de Ae. aegypti es complejo teniendo en cuenta que se han reconocido diferencias en su eficiencia como vector; característica que se ha explicado por diferencias genéticas y ambientales 25 entre el vector y el patógeno y su interacción, lo que representa un reto para su control.
DENGUE
La incidencia de esta enfermedad se ha incrementado significativamente en las últimas décadas.26 El número de casos notificados a la Organización Mundial de la Salud (OMS) pasó de 2,2 millones en 2010 a 3,2 millones en el 2015.27 Sin embargo, se estima que se producen alrededor de 390 millones de infecciones por dengue cada año, de los cuales 96 millones son sintomáticos.28 Nuevos datos sugieren que 3 900 millones de personas, de 128 países, incluyendo algunos países que han sido considerados libres de la enfermedad la padecen en la actualidad.29
Aedes aegypti se considera el vector principal de dengue, causado por un arbovirus del género Flavivirus, seguido por otro vector, Ae. albopictus. Existen cuatro serotipos del virus ampliamente reconocidos (DENV-1, DENV-2, DENV-3 y DENV-4), los cuales han sido aislados de mosquitos colectados en campo30 y que se han relacionado con epidemias de dengue alrededor del mundo. Estudios recientes han descrito la existencia de un quinto serotipo (DENV-5) aislado en Malasia,31 el cual se ha relacionado con el ciclo selvático.32 La cantidad de virus circulante en la sangre de un humano infectado por virus dengue influirá en la probabilidad de que un mosquito adquiera la infección.33,34 Además, se ha demostrado que la viremia requerida en el humano para infectar el 50 % de los mosquitos difiere entre los serotipos.35 La dosis infecciosa es aproximadamente 10 veces más baja en DENV-1 y DENV-2 que para DENV-3 y DENV-4. Estudios de infecciones experimentales en humanos en la primera mitad de siglo XX indican que los humanos pueden ser infectivos para los mosquitos de 1,5 días antes del comienzo de los síntomas hasta 5 días después del comienzo de la sintomatología;36 adicionalmente, se conoce que aquellas personas con una alta viremia temprana tienen mayor probabilidad de transmitir la infección a los mosquitos.35 A medida que progresa la infección en el humano, se incrementan los títulos de inmunoglobulinas (IgM e IgG) neutralizantes del virus en sangre, y disminuye la probabilidad de que los mosquitos adquieran la infección ante nuevas picaduras.35
La transmisión exitosa del DENV de hospederos infectados a Ae. aegypti requiere múltiples factores que deben estar presentes en tiempo y espacio. En condiciones naturales, Ae. aegypti puede adquirir DENV al picar una persona virémica. Una vez que el virus llega al intestino medio del mosquito se une a receptores tipo proteína de la superficie celular del epitelio.37 El virus produce la infección e inicia su replicación en estas células, a partir de las cuales puede diseminarse al hemocele, la cavidad general del cuerpo del mosquito donde se encuentra la hemolinfa, y desde allí puede infectar tejidos secundarios, incluyendo glándulas salivales. En estas últimas, continúa replicándose hasta alcanzar suficiente cantidad que puede transmitirse a un nuevo huésped a través de la saliva del mosquito infectado. Se ha reconocido el impacto de variables ambientales tales como la temperatura sobre la competencia vectorial de Ae. aegypti; por ejemplo, la correlación entre la temperatura y el periodo de incubación extrínseca (PIE), tiempo que tarda el virus en alcanzar las glándulas salivales en el mosquito parece ser positiva.33,34 A mayor temperatura, menor es el tiempo requerido para completar el PIE debido a un incremento en la tasa de replicación del virus.
La ocurrencia de transmisión transovárica, una forma de transmisión vertical en donde una madre Ae. aegypti infectada con el virus lo transmite a su progenie, fue demostrada inicialmente en la década de 1980 para DENV-238 y luego para todos los serotipos;39-41 sin embargo, se ha sugerido que este mecanismo de transmisión es ineficiente debido a que los datos existentes demuestran solo una ocurrencia de 1-4 %.42 Adicionalmente, se ha informado transmisión venérea del DENV de machos a hembras durante la cópula.43
Otros factores que impactan la dinámica de transmisión del virus dengue a poblaciones humanas son las diferencias existentes en el nivel de susceptibilidad a la infección por DENV en diferentes poblaciones de Ae. aegypti33,44,45 y las interacciones entre los genotipos del DENV y el vector.46
FIEBRE AMARILLA
La fiebre amarilla (FA) es una enfermedad vírica aguda, hemorrágica causada por un virus del género Flavivirus el cual es transmitido por mosquitos infectados de los géneros Aedes, Haemagogus, o Sabethes. A pesar de la existencia y aplicación de una vacuna desde la década de 1930,47 la fiebre amarilla todavía representa un problema de salud pública para alrededor de 130 países que tienen el vector y las condiciones para el ciclo de transmisión. En la actualidad, unos 44 países son considerados endémico enzoóticos para la enfermedad, 10 en Suramérica y 34 en África; este último continente con el reporte de alrededor del 90 % de los casos.48
Carlos Finlay49 consideró la hipótesis de que los mosquitos eran responsables de la transmisión de la enfermedad. Posteriormente, Reed y otros confirmaron que el principal modo de transmisión del virus a los humanos era vectorial a través del mosquito Ae. aegypti.50 En la actualidad se reconoce que el virus se transmite en tres ciclos: fiebre amarilla selvática, intermedia y urbana. En el ciclo de la fiebre amarilla urbana, Ae. aegypti es el principal vector. El heparán sulfato juega un papel crítico como receptor del FA en las células epiteliales del intestino medio del mosquito, facilitando su adhesión y posterior infección.51
La transmisión vertical del virus FA en Ae. aegypti puede ocurrir en la naturaleza, con tasas de infección por el virus en machos hasta de 31,4 %.52 Otras observaciones han determinado que las tasas de transmisión vertical son mayores en hembras que en machos.53 El impacto epidemiológico de la transmisión vertical no se ha cuantificado para FA, sin embargo podría constituir una estrategia adicional de propagación del virus.
La propuesta de erradicar el mosquito originada en Cuba por Gorgas iniciando la década de 190054 mediante la fumigación y eliminación de criaderos, junto al uso del insecticida DDT, y los brotes de la enfermedad en Brasil condujeron a la Fundación Rockefeller a establecer una campaña intensiva contra el vector en ese país y otros como Bolivia, Colombia, Ecuador, Paraguay y Perú,17 y en 1947, la OPS aprobó un plan de erradicación para luchar contra la fiebre amarilla urbana.55
Para 1962, 18 países y varias islas del Caribe lograron la erradicación de Ae. aegypti. Entre 1962 y 1972 solo otros tres países o territorios habían eliminado el vector, y el interés político en la estrategia disminuyó, así como la vigilancia de las reinfestaciones. El insuficiente saneamiento ambiental sumado al rápido crecimiento de los centros urbanos, el desarrollo de resistencia del vector al DDT y la expansión de viajes domésticos e internacionales, entre otros, favorecieron la reintroducción y expansión del rango de distribución geográfica de Ae. aegypti.17,56
En los últimos años, la OPS ha informado intensa circulación de fiebre amarilla selvática en las Américas, Argentina, Paraguay, Brasil, Colombia, Venezuela y, Trinidad y Tobago.57
VIRUS CHIKUNGUNYA
Aedes aegypti es vector principal del virus chikungunya (CHIKV), del género Alphavirus, el cual ha sido involucrado en varias epidemias en África, India y otros países del sureste asiático.58 El virus se aisló por primera vez en Tanganyika, ahora Tanzania, en 1953 en suero humano y mosquitos Ae. aegypti.59 Pequeños brotes ocurrían solo en África, Asia e India entre 1960-1970, sin embargo, en el 2005 reemergió una epidemia de CHIKV en India, después de 32 años sin brotes registrados,60 que se extendió al sureste asiático y varias islas en el Océano Pacífico; el análisis del genoma de este virus reveló que se trataba de una nueva variante del virus.61 Los viajeros infectados con el virus rápidamente resultaron en casos importados en otras regiones del mundo y en febrero de 2014 se notificaron casos autóctonos en la Guyana Francesa. La expansión del virus a otros países de norte, centro y sur de América se produjo rápidamente.62 En diciembre del 2013, la Organización Panamericana de la Salud, Oficina Regional de la Organización Mundial de la Salud para atención en las Américas (OPS/OMS) recibió la confirmación de los primeros casos de transmisión autóctona del CHIKV en las Américas. Actualmente, en 45 países o territorios de América ocurre la transmisión con más de 1,7 millones de casos sospechosos notificados.63
Aunque en África el CHIKV es mantenido en un ciclo selvático en donde sus vectores son principalmente Ae. furcifer y Ae. africanus, en Asia e India la transmisión ocurre en un ciclo urbano en donde los principales vectores son Ae. aegypti y Ae. albopictus.64 Adicionalmente, la transmisión transovárica de este virus en Ae. aegypti se ha demostrado tanto en el campo65 como en condiciones de laboratorio.66 Por su parte, la transmisión venérea también ha sido informada en Ae. aegypti bajo condiciones de laboratorio, 67 aunque se hipotetiza que es menos frecuente que la transmisión transovárica.
VIRUS ZIKA
El virus zika (ZIKV), del género Flavivirus, se aisló en 1947 de un mono macaco, llamado Rhesus 766, en el bosque de Zika, Uganda, África, y posteriormente en mosquitos Aedes africanus, en un intento por aislar el virus de la fiebre amarilla.68 El primer humano infectado por el virus se registró en 1954 en Nigeria.69 Desde entonces, casos de la enfermedad se notifican principalmente en África y Asia. Sin embargo, en 2007 se registró una epidemia en la Isla de Yap (Estados Federados de Micronesia) que resultó en una tasa de infección en la población humana de aproximadamente 73 % de los cuales alrededor del 18 % fueron sintomáticos.70 Adicionalmente, nuevos brotes aparecieron en Tailandia, Filipinas, la Polinesia Francesa, y en enero del 2014 en Isla de Pascua, una isla de Chile ubicada en la Polinesia, en medio del océano Pacífico.71 En mayo del 2015 se confirmó la transmisión por primera vez en América al nordeste de Brasil, 72 seguido por su propagación dentro del mismo país y a otros 48 países y territorios del continente en marzo de 2017.73 La emergencia de ZIKV se asoció con severas complicaciones neurológicas como el síndrome de Guillain-Barré en adultos y microcefalia en neonatos en Brasil. 74
Aunque el ZIKV puede ser transmitido entre humanos por transmisión sexual, la transmisión vectorial se considera el principal modo de transmisión.75 Aedes aegypti ha sido tradicionalmente considerado el vector principal de ZIKV en humanos y su competencia para transmitir el virus ha sido confirmada en el laboratorio76 y en el campo.77 La adquisición del ZIKV ocurre cuando mosquitos se alimentan de sangre de personas infectadas. Después de la ingestión, el virus se replica y es transmitido a un reservorio animal durante la próxima picadura en busca de una fuente sanguínea. El periodo de incubación del ZIKV en el mosquito se ha calculado en aproximadamente 10 días.78 Adicionalmente, se ha informado que el ZIKV puede transmitirse verticalmente en el mosquito, aunque con una baja frecuencia, por lo cual su impacto epidemiológico se ha considerado despreciable, aunque importante para mantener el virus en la naturaleza.79 Roundy y otros80 recientemente han encontrado que existen diferencias en la eficiencia de transmisión del ZIKV en relación con las cepas del virus circulante y las poblaciones de Ae. aegypti de América.
VIRUS MAYARO
El virus mayaro (MAYV), del género Alphavirus, se identificó por primera vez en cinco pacientes febriles en Trinidad en 1954.81 El ciclo de transmisión involucra principalmente a primates no humanos de vida silvestre y a mosquitos del género Haemagogus; sin embargo, mediante inoculación vía parenteral en el laboratorio, otros mosquitos como Ae. aegypti han sido capaces de albergar y transmitir el MAYV potencialmente, con un periodo de incubación extrínseca corto, de aproximadamente 3 días postinfección.82 Adicionalmente, este mosquito se encontró infectado naturalmente en Brasil.83 Por lo tanto, Ae. aegypti es un un candidato potencial en el ciclo de transmisión urbana del MAYV.
VIRUS DE LA ENCEFALITIS EQUINA VENEZOLANA
El virus de la encefalitis equina venezolana (VEEV), del género Alphavirus, afecta a animales y a humanos. En 1950, el virus se aisló durante un brote febril humano en El Espinal, Tolima, Colombia.84 Desde entonces, casos de infección en humanos han sido notificados en el sur de Estados Unidos, México, América Central y Suramérica, involucrando unos doce países.85 Los vectores que han sido implicados en su transmisión son especies del género Psorophora y Aedes. El papel de Ae. aegypti y Ae. albopictus en la transmisión del VEEV es incierto en la naturaleza, sin embargo, hallazgos de laboratorio con infección artificial han demostrado su susceptibilidad a la infección por cepas del virus epidémicas y enzoóticas.86 Lo anterior sugiere que Ae. aegypti y Ae. albopictus podrían tener un papel importante en un ciclo urbano.
CONCLUSIONES
El mosquito Ae. aegypti tiene un gran impacto en la salud humana debido a factores intrínsecos y extrínsecos. Algunos factores intrínsecos incluyen su alto grado de antropofília, resistencia a la desecación de los huevos, amplia distribución geográfica, adaptabilidad a los centros urbanos y competencia vectorial a patógenos tan importantes causantes de enfermedades como el dengue, la fiebre amarilla o el zika. Adicionalmente, la transmisión transovárica y venérea demostrada de algunos de los virus en Ae. aegypti, parecen constituir mecanismos importantes para garantizar la circulación del virus en escenarios epidemiológicos no favorables. Por su parte, factores extrínsecos tales como la urbanización y la globalización impactan directamente la aparición de virus que previamente solo circulaban en su ciclo de transmisión selvático/enzoótico a nivel urbano, así como su rápida expansión mundial. Es evidente la necesidad de identificar estrategias de control de Ae. aegypti costo-efectivas para interrumpir los ciclos de transmisión de los patógenos y prevenir la aparición de nuevas epidemias.
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Recibido: 7 de
mayo de 2017.
Aprobado: 6 de noviembre
de 2017.
Giovan Fernando Gómez Garcia. Tecnológico de Antioquia - Institución Universitaria, Calle 78B No. 72A - 220, Medellín, Colombia. Correo electrónico: giovan19@gmail.com
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